منذ انقلاب نوفمبر وحتى ثورة أكتوبر 1964م
قاد الحزب المعارضة للنظام العسكري بقيادة الفريق إبراهيم عبود منذ البداية والتفت حوله الأحزاب في الجبهة الوطنية المتحدة
بقيادة الإمام الصديق المهدي. وقدم عددا من المذكرات التي وقعت عليها الأحزاب والنقابات والتي تطالب بالديمقراطية وبرجوع الجيش لثكناته. وتعرض الحزب لقهر النظام بصورة شرسة كان أبشعها مجزرة المولد في أغسطس 1961م، وهي الحادثة التي توفي إثرها رئيس الحزب بالذبحة القلبية. وحدثت انتكاسة في عمل المعارضة لحين من الدهر حتى تجمعت الأحزاب من جديد للعمل المعارض وكانت تحت قيادة السيد الصادق المهدي الذي تصدى لملء الفراغ.
ومع إيقاد شرارة الثورة في أكتوبر 1964م صدر بيان من راعي الحزب الإمام الهادي المهدي يدعو
السلطة العسكرية للاستجابة لمطالب الجماهير، كما اعتبر السيد الصادق المهدي أن جنازة الشهيد القرشي هي بداية حقيقية لثورة شعبية يجب ألا تجهض وصلى على الجنازة.
وقاد الحزب المعارضة التي اتحدت بشقيها (الجبهة الوطنية المتحدة التي تمثل الأحزاب السياسية وجبهة الهيئات التي تمثل النقابات والتكوينات اليسارية) وارتكزت ببيت الأمة (مجمع قبة المهدي) لمحاورة النظام حتى أسفرت المشاورات
في النهاية عن تنحي الجيش عن السلطة، وبدء حكومة انتقالية تقود البلاد لحين الانتخابات العامة.
في هذه الفترة حدثت تطورات في العلاقة بين الحزب وبين كيان الأنصار أسفرت عن توسيع مجلس الإمام ليشمل شخصيات قيادية بالحزب، كما حدث خلاف حول صلاحيات الإمام داخل الخزب أسفر بوجهه بشكل أكبر بعد الإطاحة بنظام عبود.